Z rodowodowych ksiąg właścicieli ziemskich wsi Jabłeczna wynika, że okolicznymi posiadłościami władał bogaty, prawosławnego wyznania ród Zaberezińskich, i że w roku 1488 posiadłości te należały do Anny i Jana Zaberezińskich. W związku z tym faktycznie uznaje się ich za założycieli monasteru. Od 1529 r. kolejnymi właścicielami majątku w Jabłecznej, a jednocześnie materialnymi patronami monasteru są: Boguszowie, (pierwotnie uważani za jego założycieli), Prońscy i Leszczyńscy.
Po III rozbiorze Polski w 1796r., Podlasie znalazło się pod władzą Austrii. Monaster Jabłeczyński został objęty jurysdykcją Bukowińskiego biskupa prawosławnego, a następnie po przyłączeniu Królestwa Polskiego do Rosji przeszedł pod jurysdykcję biskupa Mińskiego. W 1834 r., następuje restytucja Warszawskiej diecezji prawosławnej – od 1840 r. arcybiskupstwa, które zakresem swej działalności obejmuje również Monaster Jabłeczyński. W tym czasie wzniesione przez Ihumena Makarego w połowie XVII wieku świątynie i budynki znajdowały się w stanie takiego zniszczenia, ze przeprowadzenie kapitalnego remontu stało się sprawą nieodzowną i pilną. Wtedy pośpieszył z pomocą arcybiskup warszawski Antoni, który wątpiąc w celowość odbudowy chylących się ku upadkowi drewnianych obiektów poświęcił w 1838 r. kamień węgielny pod budowę nowej, murowanej świątyni. Budowę tę ukończono w 1840 r. Kompleks budynków składa się ze świątyni monasteru o jednej owalnej kopule uwieńczonej krzyżem, z wolnostojącej murowanej dzwonnicy, piętrowego murowanego domu zakonnego z kaplicą refektarzową na parterze. Całość, wraz z obszernym dziedzińcem, otoczona wysokim murem. Po dzień dzisiejszy budynki te są użytkowane według przeznaczenia.
Druga połowa XIX wieku rozpoczyna nowy światły okres w dziejach Monasteru Jabłeczyńskiego, znany ze wszechstronnej działalności oświatowo-religijnej. W 1889 r. otwarto przy monasterze szkołę dla psalmistów, która wykształciła wielu znakomitych dyrygentów chórów cerkiewnych. W 1906 r. wybudowano we wsi Jabłeczna piętrowy dom z przeznaczeniem na szkołę parafialną. Kształcono w niej kandydatów na katechetów i nauczycieli prawideł gramatycznych. Prowadzenie lekcji związanych z religią i nadzór nad moralnym wychowaniem młodzieży powierzono zakonnikom.
W latach 1900 – 1914 przeprowadzono w monasterze szereg renowacji: odrestaurowano wnętrze głównej świątyni, ściany pokryto freskami o wysokich walorach artystycznych, wzniesiono dwie drewniane kaplice za murami monasteru. W odległości 5 km od monasteru założono nad brzegiem jeziora „skit” (pustelnię) dla anachoretów.
W 1914 r. wybuchła I wojna światowa i większość mnichów ewakuowano do innych monasterów. Po powrocie w 1918 r. zastali swój monaster w stanie dewastacji, budynki nie miały drzwi i okien. Jedynie świątynia ocalała. Skonfiskowano majątek monasteru, zabrano na rzecz Skarbu Państwa budynki, w których mieściły się szkoły. Materialnie monaster zubożał, lecz postawa duchowa i wiara braci zakonnych nie zostały zachwiane. W 1934 r. wznowiono w monasterze działność szkoły dla psalmistów. Ukończyło ją wielu dobrze przygotownych dyrygentów, którzy wnieśli znaczny wkład w rozwój śpiewu liturgicznego na parafiach. Szkoła ta przetrwała do 1939 r.
W sierpniu 1942 r. hitlerowcy podpalili monaster. Spłonęły budynki mieszkalne i gospodarcze oraz biblioteka. Jedynie główna świątynia, otoczona Boską opieką, zachowała się, choć w zdewastowanym stanie. W czasie pożaru zginął z rąk okupanta jeden z zakonników. Zakończenie wojny w 1945 r. nie przyniosło upragnionego spokoju. Monaster, położony na odludziu nad Bugiem, nie mający jakiejkolwiek ochrony, narażony był na różnego rodzaju penetracje i napady grasujących band.
Po wojnie monaster powoli się odradzał. Nad jego odbudową i rozwojem pracowało wielu wybitnych przełożonych oraz bracia zakonni, wspomagani przez ludność prawosławną. Odbudowano spalone w czasie wojny budynki, usunięto wszelkie ślady zniszczeń, wprowadzono ogólny ład i porządek.
Od 1999 r. klasztor podlega bezpośrednio metropolicie warszawskiemu i zyskał status stauropigii. W latach 1999-2007 przełożonym klasztoru był obecny Prawosławny Ordynariusz WP, arcybiskup wrocławsko-szczeciński Jerzy (Pańkowski). W latach 2007-2017 namiestnikiem monasteru był archimandryta Atanazy (Nos) obecnie ordynariusz diecezji Łódzko-Poznańskiej. W latach 2017-2019 pełniącym obowiązki namiestnika był ihumen Makary (Hrynaszkiewicz).
Od 15 października 2019 roku namiestnikiem Monasteru w Jabłecznej jest hieromnich Piotr (Dawidziuk).
Mnisi tak samo, jak w czasach wielkich ojców pustyni, zajmują się pracą i modlitwą, co jest podstawą życia monastycznego. Tym samym dają przez całe stulecia świadectwo Prawosławia na ziemiach polskich.